多米尼克·威尔金斯出生于法国巴黎，威尔金斯的父亲是驻法的美国空军。之后全家搬往北卡罗来纳州的华盛顿，在那里，威尔金斯加入了华盛顿高中。在1978-79年，威尔金斯蝉联了州锦标赛的最有价值球员称号。
1979年，威尔金斯加入了佐治亚
大学。威尔金斯在代表佐治亚大学斗牛犬队出场的比赛中场均得到21.6分。1981年，大三的威尔金斯获得了中东运动联盟的年度最佳球员。大三赛季结束后，威尔金斯参加了1982年NBA选秀，位列詹姆斯·沃西和特里·卡明斯之后，在第三顺位被犹他爵士队选中。
1982年，大学三年级的威尔金斯参加了NBA选秀，并被犹他爵士队在首轮第三位选中。但是他拒绝与爵士签约。9月，亚特兰大老鹰队用约翰·德鲁，弗里曼·威廉姆斯以及一些现金交换了他。
1982-83赛季，威尔金斯的新人赛季，以平均每场得17.5分的佳绩入选最佳新秀第一阵容。
1983-84赛季，威尔金斯的平均得分猛增到21.6分，三分球是11投0中。
1984-85赛季，威尔金斯场均轰下27.4分，排名联盟第六位。场均6.9个篮板球和赛季135个抢断排名全队第二位。之后连续两个赛季排名联盟出手次数第一位。三分球上涨到81投25中。但老鹰队只有34胜48负，无缘季后赛。
1985-86赛季，威尔金斯场均得到30.3分，成为联盟得分王，也让自己跻身联盟一流球员之列。在这个赛季里，威尔金斯被选入全明星赛，并进入联盟第一阵容。但在扣篮大赛中，威尔金斯输给了自己在老鹰队的5尺7寸队友土豆韦伯。而亚特兰大老鹰队的战绩也有了很大的提高，他们比上一个赛季多了16个胜场，以50胜32负的战绩跻身季后赛。威尔金斯在该赛季的单场最高分为57分，并以场均7.9个篮板球，138次抢断，和81.8%的罚球命中率领先全队。在季后赛首轮中，威尔金斯率领球队击败了底特律活塞队。但他们没能迈过波士顿凯尔特人这一关，在东部半决赛被波士顿横扫回家。在季后赛的九场比赛中，威尔金斯场均得到28.6分。
1985年第二届扣篮大赛决赛，多米尼克·威尔金斯发挥出色，得到了147分的高分，战胜乔丹加冕NBA第二届“扣篮王”。
1986-87赛季，威尔金斯场均得到29分，位列迈克尔·乔丹的场均37.1分之后。在1987年4月16日与芝加哥公牛队的比赛中，威尔金斯得到了自己职业生涯的第10000分。并在全明星赛上成为自1981年的埃迪·约翰逊之后，老鹰队又一位全明星首发球员。常规赛结束后，威尔金斯入选联盟第二阵容。老鹰队也取得了队史上最好的57胜常规赛成绩。尽管球队中已经拥有道格·里弗斯，凯文·威利斯，“大树”特里·罗林斯和迈克·麦基等球员，但球队还是在东部半决赛中倒在了底特律活塞队的手中，威尔金斯在季后赛中场均得到26.8分，并且没有一场比赛得分低于20分。
1987-88赛季，威尔金斯飚出自己职业生涯最高的场均30.7分，但在得分王的竞争中，他还是落后于场均35分的乔丹，位居其次。而在全明星赛的扣篮大赛中他带伤参加，仍不敌乔丹。他成功入选联盟第二阵容，并成为老鹰队历史上第一位单赛季获得三次周最佳的球员。在他的连续第三次全明星赛中，威尔金斯22投12中，得到29分，帮助东部明星队138-133取胜。但威尔金斯还是在比赛中被乔丹压过一头，比赛中砍下40分的乔丹在赛后被评选为该届全明星赛最有价值球员。老鹰队在这个赛季取得50胜32负的常规赛战绩，这是老鹰队连续第三个赛季取得至少50个常规赛胜场。他们在东部季后赛半决赛与波士顿凯尔特人队的比赛也成为联盟史上最经典的
对决之一。1987年5月22日的双方第七场交锋中，威尔金斯砍下了全场最高的47分，而伯德在第四节就得到了全场34分中的20分。波士顿118-116战胜老鹰。
1988-89赛季，威尔金斯场均得到26.2分，位列联盟第七位，连续第四个赛季进入联盟全明星赛。该赛季他射下职业生涯最高的84.4%的罚球命中率，并贡献排名全队第二的117次抢断，入选联盟第三阵容。在该赛季中段，球队中加入了雷吉·西厄斯和摩西·马龙。摩西场均得到20.2分和联盟第四位的场均11.8个篮板球。而西厄斯场均得到15.8分。不过他们的七尺中锋凯文·威利斯在赛季末段左脚受伤，缺席了赛季剩余比赛。老鹰队在季后赛第一轮中被密尔沃基雄鹿队淘汰。威尔金斯在季后赛中场均得到27.2分。
1989-90赛季的全明星赛上，威尔金斯击败了萨克拉门托国王队的肯尼·史密斯，夺得了自己职业生涯的第二座扣篮大赛冠军奖杯。这个赛季中，威尔金斯场均得到26.7分，位列联盟第五位。自1985-86赛季以来首次成为球队的抢断王。48.4%的投篮命中率为新秀赛季以来的最高命中率，而且连续六年没有犯规毕业纪录。而这个赛季中，老鹰队只取得了41胜41负的成绩，这是老鹰主教练迈克·弗拉特洛执教的最后一个赛季，也是除84-85赛季之外，威尔金斯职业生涯唯一一次缺席季后赛。
1990-91赛季，威尔金斯抢下职业生涯最高的场均9.0个篮板球。这也使威尔金斯首次成为老鹰队的篮板王；场均得到25.9分，位列联盟第七。这个赛季他不仅在整个赛季中贡献出职业生涯最高的265次助攻，并开发了自己的三分球技能。威尔金斯在这个赛季的三分球249投85中，命中率达到34.1%。是自己此前职业生涯的三分球命中率新高。在自己的第六次全明星赛中，威尔金斯得到12分，帮助球队116-114赢球。常规赛结束后，威尔金斯职业生涯第三次入选联盟第二阵容。一年之后，亚特兰大重返季后赛，但在季后赛首轮就遭遇卫冕冠军底特律活塞队。他们将比赛拖入第五场，但以81-113败北。
1991-92赛季，在1月28日与费城76人队下半场比赛还剩5分32秒结束时，威尔金斯遭受到职业运动员最痛苦的伤病，跟腱断裂，整个赛季报销。1月30日，威尔金斯迅速的接受了手术。尽管威尔金斯受伤不能上场，但在那年的全明星赛中，他还是东部明星队的一名替补球员。威尔金斯在这个赛季中的最高分是在12月7日与纽约尼克斯队双加时比赛中取得的52分，也是该赛季联盟的最高单场得分。
1992-93赛季，威尔金斯在11月6日对阵尼克斯的比赛中时隔10个月首次回到赛场，砍下30分，这也让他成为了联盟历史上第17位生涯突破20000分的球员。威尔金斯在第一个月的比赛中场均得到27.7分；12月8日，威尔金斯就、在与芝加哥公牛队的比赛中创造了23罚全中的NBA纪录。在12月15日，威尔金斯的无名指受伤，休战11场。之后的威尔金斯愈发强势，在一月份以48.7%抢下场均29.4分；而在二月份以51.9%的命中率场均得到31.5分。赛季末，威尔金斯的场均得分维持在场均29.9分，排名场均32.6分的迈克尔·乔丹之后位列联盟第二位。在2月2日与西雅图超音速队的比赛中，当威尔金斯得到全场的第31分时，他打破了由鲍勃·佩蒂特保持的球队队史20880分的得分纪录。而在这个赛季中，威尔金斯的三分球命中率达到316投120中，为职业生涯最高。伤愈之后的威尔金斯进入了联盟第二阵容。不幸的是，亚特兰大老鹰队在季后赛首轮被公牛队3-0横扫出局。
1993-94赛季，在职业生涯的第12个赛季，威尔金斯萌生退意。在赛季中期，球队还是用威尔金斯从洛杉矶快船队换来了丹尼·曼宁。在交易之前，威尔金斯在该赛季中场均得到24.4分，6.2个篮板和2.3助攻，球队取得了36胜16负的佳绩，赛季中期他还参加了他职业生涯第八次的全明星赛。但球队的管理层和新教练兰尼·威尔肯斯还是认为丹尼·曼宁全面的技术可以给球队带来更多的帮助。而原本是头号种子的老鹰队却在随后的季后赛分区半决赛中输给了印第安纳步行者队。威尔金斯在离开球队时已经成为球队队史得分第一名，他的23292分至今没有老鹰队的球员能够打破。而来到洛杉矶之后，在赛季剩下的25场比赛中，威尔金斯场均得到29.1分和7个篮板球。3月25日，当威尔金斯代表快船队回到老鹰主场比赛时，他轰下36分和10个篮板。赛季结束，威尔金斯赛季场均26分，排名联盟第四位，职业生涯总得分达到24019分，位列联盟历史第九位。职业生涯场均26.2分，位列当时联盟现役球员首位。在1993-94赛季结束后，成为自由球员的威尔金斯加入了波士顿凯尔特人队。
1994-95赛季，威尔金斯成为了自由球员并在94-95赛季为过去的死敌波士顿效力了一年。虽然他是那年波士顿的得分王，然而17.8分的场均得分却是威尔金斯自新秀赛季以来的最低。
1995年夏天，出于对自己在波士顿凯尔特人队地位和待遇的不满，威尔金斯远赴欧洲，与希腊劲旅帕纳辛纳科斯签约。在为帕纳辛纳科斯效力的14场比赛里，他场均轰下20.9分，并可摘下7.0个篮板，率球队一举夺得1996年的欧洲冠军。在巴黎他的出生地举行的欧洲四强赛中，威尔金斯第一次捧起了MVP奖杯。
1996-97赛季开季前，他回到NBA，以自由球员的身份与急需补充板凳深度的圣安东尼奥马
刺队签约。他作为球队的得分王当季拿到了18.2分和6.4个篮板的数据。赛季结束后，威尔金斯再次飘扬过海，这次他选择的是意大利Teamsystem队。
1998-99赛季，他又回到NBA加盟奥兰多魔术队，与他的弟弟杰拉德·威尔金斯并肩作战，此时的威尔金斯已然威风不再，在27场比赛中，他只能贡献区区5分和2.6个篮板。赛季结束后，威尔金斯正式宣布退役。
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